Historia de la investigación en la simbiosis leguminosa-bacteria: una perspectiva didáctica

Autores/as

  • Marta Helena Ramírez-Bahena Consejo Superior de Investigaciones Científicas
  • Álvaro Peix Consejo Superior de Investigaciones Científicas
  • Encarna Velázquez Universidad de Salamanca
  • Eulogio J. Bedmar Consejo Superior de Investigaciones Científicas

DOI:

https://doi.org/10.3989/arbor.2016.779n3009

Palabras clave:

leguminosa, rizobio, simbiosis, fijación biológica de nitrógeno

Resumen


Después de los cereales, las leguminosas constituyen la segunda familia en importancia para la alimentación humana y animal. Sin embargo, en contraste con ellos, las leguminosas son capaces de crecer en suelos áridos, de escasa fertilidad, lo que se debe a su capacidad para establecer asociaciones simbióticas con bacterias del suelo llamadas rhizobia. Estos microorganismos forman unos órganos especiales en las raíces de las leguminosas, los nódulos, donde el dinitrógeno (N2) atmosférico se transforma en amonio que se exporta a la planta para su crecimiento. Desde su descubrimiento en los nódulos de las leguminosas hasta nuestros días, el conocimiento de las bacterias capaces de establecer simbiosis con estas plantas ha avanzado en múltiples aspectos. Sobre todo, los avances en las técnicas moleculares de identificación bacteriana y el acceso a lugares inexplorados ha permitido confirmar que la interacción de las leguminosas con los rhizobia es más antigua de lo que se creía y que las bacterias fijadoras de dinitrógeno (N2) son más abundantes y diversas de lo que se había pensado. Trataremos de describir la historia de una asociación cuyo desarrollo ha sido, y es, clave en la historia de la humanidad tal como la conocemos ahora.

Descargas

Los datos de descargas todavía no están disponibles.

Citas

Agron, P. G., Ditta, G. S. y Helinski, D. R. (1992). Mutational analysis of the Rhizobium meliloti nifA promoter. Journal of Bacteriology, 174, pp. 4120-4129. PMid:1597427 PMCid:PMC206124

Balassa, R. (1954). Transformation mechanisms of Rhizobia. I-III. Acta microbiologica Academiae Scientiarum Hungaricae Magyar Tudományos Akadémia, 2, 1-2, pp. 51-78.

Balassa, G. (1963). Genetic transformation in Rhizobium: A review of the work of R. Balassa. Bacteriological Reviews, 27, pp. 228- 241. PMid:16350181 PMCid:PMC441180

Baldwin, I. L. y Fred, E. B. (1929). Nomenclature of the root-nodule bacteria of Leguminosae. Journal of Bacteriology, 17, pp. 141- 150. PMid:16559355 PMCid:PMC375049

Bedmar, E. J., González, J. J., Lluch, C. y Rodelas, B. (2006). Fijación de Nitrógeno: Fundamentos y Aplicaciones. Sociedad Espa-ola de Fijación de Nitrógeno.

Beijerinck, M. W. (1888). Cultur des Bacillus radicicola aus den Knöllchen. Botanishe Zeitung, 46, pp. 740–750.

Biswasa, J. C., Ladhaa, J. K. y Dazzob F. B. (2000). Rhizobia inoculation improves nutrient uptake and growth of lowland rice. Soil Science Society American Journal, 64, pp. 1644-1650. http:// dx.doi.org/10.2136/sssaj2000.6451644x http://dx.doi.org/10.2136/sssaj2000.6451644x

Brock, T. D. (1961). Milestones in Microbiology. Englewood Cliffs: Prentice-Hall. Disponible en: https://archive.org/details/MilestonesinMicrobiology.

Buchanan, R. E. (1915) Nomenclature of the Coccaceae. Journal of Infectious Diseases, 17, pp. 528-541. http://dx.doi.org/10.1093/infdis/17.3.528

Charles, T. C. y Finan, T. M. (1990). Genetic map of Rhizobium meliloti megaplasmid pRme SU47b. Journal of Bacteriology, 172, pp. 2469-2476. PMid:2158971 PMCid:PMC208885

Cohn, F. (1875). Untersuchungen ueber Bakterien. Beitraege zur Biologie der Planzen. En: Brock, T. D. (1961). Milestones in Microbiology. Englewood Cliffs: Prentice-Hall, pp. 127-222. Disponible en: https://archive.org/details/MilestonesinMicrobiology.

Collard, P. (1976). The Development of Microbiology. Cambridge, London: Cambridge University Press. PMCid:PMC1667259

Davis, J. C. (2007). La increíble historia de la humanidad: de la Edad de Piedra a nuestros tiempos. Barcelona: Planeta.

Downie, J. A., Knight, C. D., Johnston, A. W. B. y Rossen, L. (1985). Identification of genes and gene products involved in the nodulation of peas by Rhizobium leguminosarum. Molecular General Genetics, 198, pp. 255-262. http://dx.doi.org/10.1007/BF00383003

Egelhoff, T. T. y Long, S. R. (1985). Rhizobium meliloti nodulation genes: identification of nodDABC gene products, purification of NodA protein, and expression of nodA in Rhizobium meliloti. Journal of Bacteriology, 164, pp. 591-599. PMid:2997121 PMCid:PMC214293

FAO Statistical Pocketbook (2015). Disponible en: http://www.fao. org/3/a-i4691e.pdf.

Faucher, C., Maillet, F., Vasse, J., Rosenberg, C., van Brussel, A. A. N., Truchet, G. y Dénarié, J. (1988). Rhizobium meliloti host range nodH gene determines production of an alfalfa-specific extracellular signal. Journal of Bacteriology, 170, pp. 5489-5499. PMid:3056902 PMCid:PMC211642

Frank, B. (1889). Ueber die Pilzsymbiose der Leguminosen. Berichte der Deutschen Chemischen Gesellschaft, 7, pp. 332-346.

Freiberg, C., Fellay, R., Bairoch, A., Broughton, W. J., Rosenthal, A. y Perret, X. (1997). Molecular basis of symbiosis between Rhizobium and legumes. Nature, 387, pp. 394-401. http://dx.doi.org/10.1038/387394a0 PMid:9163424

Frioni, L. (1990). Ecología Microbiana del Suelo. Montevideo: Universidad de la República.

Glazebrook, J. y Walker, G. C. (1989). A novel exopolysaccharide can function in place of the calcofluor-binding exopolysaccharide in nodulation of alfalfa by Rhizobium meliloti. Cell, 56, pp. 661- 672. http://dx.doi.org/10.1016/0092-8674(89)90588-6

Giraud, E., Moulin, L., Vallenet, D., Barbe, V., Cytryn, E., Avarre, J. C., Jaubert, M., Simon, D., Cartieaux, F., Prin, Y., Bena, G., Hannibal, L., Fardoux, J., Kojadinovic, M., Vuillet, L., Lajus, A., Cruveiller, S., Rouy, Z., Mangenot, S., Sequrens, B., Dossat, C., Frank, W. L., Chang. W. S., Saunders, E., Bruce, D., Richardson, P., Normand, P., Dreyfus, B., Pignol, D., Stacey, G., Emerich, D., Vermeglio, A., Médique, C y Sadowsky, M. (2007). Legumes symbioses: absence of nod genes in photosynthetic bradyrhizobia. Science, 316, pp. 1307-1312. http://dx.doi.org/10.1126/science.1139548 PMid:17540897

García-Fraile, P., Carro, L., Robledo, M., Ramírez-Bahena, M. H., Flores-Félix, J. D., Fernández, M. T., Mateos, P. F., Rivas, R., Igual, J. M., Martínez-Molina, E., Peix, A. y Velázquez, E. (2012). Rhizobium promotes non-legumes growth and quality in several production steps: towards a biofertilization of edible raw vegetables healthy for humans. PLoS ONE 7, e38122. http://dx.doi.org/10.1371/journal.pone.0038122 PMid:22675441 PMCid:PMC3364997

Graham, P. H. (1992). Stress tolerance in Rhizobium and Bradyrhizobium, and nodulation under adverse soils conditions. Canadian Journal of Microbiology, 38, pp. 475-484. http://dx.doi.org/10.1139/m92-079

Hellriegel, H. y Wilfarth, H. (1888). Untersuchungen über die Stickstoffnahrung der Gramineon und Leguminosen. Berlin: Buchdruckerei der "Post" Kayssler. Disponible en: https://archive.org/ details/untersuchungen00hell.

Higashi, S. (1967). Transfer of clover infectivity of Rhizobium trifolii to Rhizobium phaseoli as mediated by an episomic factor. Journal of General and Applied Microbiology, 13, pp. 391-403. http://dx.doi.org/10.2323/jgam.13.391

Honeycutt, R. J., McClelland, M. y Sobral, B.W. (1993). Physical map of the genome of Rhizobium meliloti 1021. Journal of Bacteriology, 175, pp. 6945-6452. PMid:8226638 PMCid:PMC206821

Horvath, B., Bachem, C. W. B., Schell, J. y Kondorosi, A. (1987). Host specific regulation of nodulation genes in Rhizobium mediated by a plant-signal, interacting with the nodD product. EMBO Journal, 6, pp. 841-848. PMid:16453758 PMCid:PMC553473

Jabbouri, S., Reli?, B., Hanin, M., Kamalaprija, P., Burger, U., Promé, J. C. y Broughton, W. J. (1998). nolO and noeI (HsnIII) of Rhizobium sp. NGR234 are involved in 3-O-carbamoylation and 2-O-methylation of Nod factors. Journal of Biological Chemistry, 273, pp. 12047-12055.

Kowalski, M. (1967). Transducing phages of Rhizobium meliloti. Acta Microbiologica Polonica, 16, pp. 7-12. PMid:4166074

Krishnan, H. B. y Pueppke S. G. (1991). nolC, a Rhizobium fredii gene involved in cultivar-specific nodulation of soybean, shares homology with a heat-shock gene. Molecular Microbiology, 5, pp. 737-745. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2958.1991.tb00744.x PMid:1646377

Kündig, C., Hennecke, H. y Göttfert, M. (1993). Correlated physical and genetic map of the Bradyrhizobium japonicum 110 genome. Journal of Bacteriology, 175, pp. 613-622. PMid:8423135 PMCid:PMC196196

Lerouge, P., Roche, P., Faucher, C., Maillet, F., Truchet, G., Promé, J. C. y Dénarié, J. (1990). Symbiotic host specificity of Rhizobium meliloti is determined by a sulphated and acylated glucosamine oligosaccharide signal. Nature, 344, pp. 781-784. http://dx.doi.org/10.1038/344781a0 PMid:2330031

Migula, W. (1897). System der Bakterien. Handbuch der Morphologie, entwicklungsgeschichte und systematik der bakterien (volume 1). Publisher Jena, Fischer. Disponible en: https://archive. org/details/systemderbakter02migugoog

Nobbe, F. y Hiltner, L. (1896). Bodenimpfung für anbau von leguminosen. Sächsische. Landwirtschaftliche Zeitschrift, 44, pp. 90-92.

Nuti, M. P., Ledeboer, A. M., Lepidi, A. A. y Schilperoort, R. A. (1977). Large plasmids in diferent Rhizobium species. Journal of General Microbiology, 100, pp. 241-248. http://dx.doi.org/10.1099/00221287-100-2-241

Orla-Jensen, S. (1909). Die Hauptlinien des Natürlichen Bacteriensystems nebst einer Uebersicht der Gärungsphenomene. Zentralblatt für Bacteriologie Parasitenkunds Infectionskrankheiten und Hygiene Ableitung, II Bd 22, pp. 305-346.

Rogel, M. A., Orme-o-Orrillo, E. y Martinez-Romero, E. (2011). Symbiovars in rhizobia reflect bacterial adaptation to legumes. Systematic and Applied Microbiology, 34, pp. 96-104. http://dx.doi.org/10.1016/j.syapm.2010.11.015 PMid:21306854

Peix, A., Ramírez-Bahena, M. H., Velázquez, E. y Bedmar, E. J. (2015). Bacterial asociations with legumes. CRC Critical Reviews in Plant Sciences, 34, pp. 17-42. http://dx.doi.org/10.1080/07352689.2014.897899

Peters, N. K., Frost, J. W. y Long, S. R. (1986). A plant flavone, luteolin, induces expression of Rhizobium meliloti nodulation genes. Science, 233, pp. 977-980. http://dx.doi.org/10.1126/science.3738520 PMid:3738520

Prazmowski, A. (1890). Die wurzelknöllchen der erbse. Landwirtschaflichen Versuchsstat, 37, pp. 161-238.

Prescott, L. M., Harley, J. P. y Klein, D. A. (2004). Microbiología. Madrid: McGraw-Hill Interamericana.

Price, N. P., Reli?, B., Talmont, F., Lewin, A., Promé, D., Pueppke, S. G., Maillet, F., Dénarié, J. Promé, J. C., Broughton, W. J. (1992). Broad-host-range Rhizobium species strain NGR234 secretes a family of carbamoylated, and fucosylated, nodulation signals that are O-acetylated or sulphated. Molecular Microbiology, 6, pp. 3575-3584. http://dx.doi.org/10.1111/j.1365-2958.1992.tb01793.x PMid:1474899

Ramírez-Bahena, M. H., García-Fraile, P., Peix, A., Valverde, A., Rivas, R., Igual, J. M., Mateos, P. F., Martínez-Molina, E. y Velázquez, E. (2008). Revision of the taxonomic status of the species Rhizobium leguminosarum (Frank 1879) Frank 1889, Rhizobium phaseoli Dangeard 1926AL and Rhizobium trifolii Dangeard 1926AL. R. trifolii is a later synonym of R. leguminosarum. Reclassification of the strain Rhizobium leguminosarum DSM 30132T (=NCIMB 11478T) into the new species Rhizobium pisi sp. nov. International Journal of Systematic and Evolutionary Microbiology, 58, pp. 2484-2490. http://dx.doi.org/10.1099/ijs.0.65621-0 PMid:18984681

Schindler, F. (1885). Über die biologische bedeutung der wurzelknöllchen bei den Papilionaceen. Journal die Landwirtschaft, 33, pp. 325-336.

Schlaman, H. R. M., Spaink, H. P., Okker, R. J. H. y Lugtenberg, B. J. J. (1989). Subcellular localization of the nodD gene product in Rhizobium leguminosarum. Journal of Bacteriology, 171, pp. 4686-4693. PMid:2670892 PMCid:PMC210268

Schlegel, H. G. (1990). Microbiología General. Barcelona: Ediciones Omega.

Schmidt, J., Wingender, R., John, M., Wieneke, U. y Schell, J. (1988). Rhizobium meliloti nodA and nodB genes are involved in generating compounds that stimulate mitosis of plant cells. Proceedings of the National Academy of Sciences of U. S. A., 85, pp. 8578-8582. http://dx.doi.org/10.1073/pnas.85.22.8578

Török, I. y Kondorosi, A. (1981). Nucleotide sequence of Rhizobium meliloti nitrogenase reductase (nifH) gene. Nucleic Acids Research, 9, pp. 5711-5723. http://dx.doi.org/10.1093/nar/9.21.5711 PMid:6273806 PMCid:PMC327555

Vinuesa, P., Silva, C., Lorite, M. J., Izaguirre-Mayoral, M. L., Bedmar, E. J. y Martínez-Romero, E. (2005). Molecular systematics of rhizobia based on maximum likelihood and Bayesian phylogenies inferred from rrs, atpD, recA and nifH sequences, and their use in the classification of Sesbania microsymbionts from Venezuelan wetlands. Systematic and Applied Microbiology, 28, pp. 702-716. http://dx.doi.org/10.1016/j.syapm.2005.05.007 PMid:16261860

Ward, H. M. (1887). On the tubercular swellings on the root of Vicia faba. Philosophical Transactions B, 178, pp. 539-562. http://dx.doi.org/10.1098/rstb.1887.0018

Woese, C. R. y Fox, G. E. (1977). Phylogenetic structure of the procaryotic domain: The primary kingdoms. Proceedings of the National Academy of Sciences of U. S. A., 74, pp. 5088-5090. http://dx.doi.org/10.1073/pnas.74.11.5088

Woese, C. R., Kandler, O. y Wheels M.L. (1990) Towards a natural system of organisms: proposal for the domains of Archaea, Bacteria, and Eucarya. Proceedings of the National Academy of Sciences of U. S. A., 87, pp. 4576-4579. http://dx.doi.org/10.1073/pnas.87.12.4576

Yanni, Y. G., Rizk, R.Y., Corich, V., Squartini, A., Ninke, K., Philip-Hollingsworth, S., Orgambide, G., de Bruijn, F., Stoltzfus, J., Buckley, D., Schmidt, T. M., Mateos, P. F., Ladha, J. K. y Dazzo, F. B. (1997). Natural endophytic association between Rhizobium leguminosarum bv. trifolii and rice roots and assessment of its potential to promote rice growth. Plant and Soil, 194, pp. 99-114 http://dx.doi.org/10.1023/A:1004269902246

Publicado

2016-06-30

Cómo citar

Ramírez-Bahena, M. H., Peix, Álvaro, Velázquez, E., & Bedmar, E. J. (2016). Historia de la investigación en la simbiosis leguminosa-bacteria: una perspectiva didáctica. Arbor, 192(779), a319. https://doi.org/10.3989/arbor.2016.779n3009

Número

Sección

Artículos